过去，在被称作冬木的城市曾举行过由七位魔术师与英灵参加的“圣杯战争”。 然而趁着第二次世界大战的混乱，“某位魔术师”强行夺走了圣杯—— 数十年过去，千界树一族高举那个圣杯为象征，叛离了魔术协会，宣布独立。 愤怒的魔术协会派遣了刺客，但他们却遭到了召唤出的Servant的反击。
《Fate/Apocrypha》发生在《Fate/stay night》的另一条时间线上。在第二次世界大战期间发生的第三次圣杯战争中，达尼克·普雷斯顿·千禧年为第三帝国窃取了大圣杯，但随后出卖了他们，并将其走私给自己，带到了罗马尼亚。六十年后，千年世界一族在大圣杯战争中向魔法师协会宣战，两队Servant互相对抗。Yggdmillennia和魔法师协会的队伍分别被称为黑派和红派。
时钟塔雇佣的死灵法师凯里狮子狗召唤了剑级莫德雷德。红色派系由神父言峰四郎领导，但狮子狗仍然保持独立，不信任他。士郎和他的仆人塞米勒米斯征服了其他红色主人，窃取了他们的命令咒语来控制他们的仆人：迦尔纳、阿塔兰忒、阿喀琉斯、威廉·莎士比亚和斯巴达克斯。黑色派系的仆人包括弗拉德三世、齐格弗里德、喀戎、阿斯托尔福、阿维斯布隆和弗兰肯斯坦的怪物。他们叛逆的第七名成员开膛手杰克为了妓女六道莉卡而谋杀了她的主人。
圣女贞德作为战争中的调停者统治阶级被召唤，寄居在法国学生莱蒂西亚的体内。收到士郎的幻象后，珍妮试图联系红色派系，但他们在塞米勒米斯的巴比伦空中花园中前往特里法斯的千年树王国。斯巴达克斯在试图袭击千禧年的领地后被千禧年抓获。
Yggdmillennia 使用人造人来补充魔力来维持仆人的存在。阿斯托尔福帮助一名男性人造人逃脱。当小矮人在逃跑过程中受了致命伤时，齐格弗里德牺牲了自己，把他那颗被施了魔法的心交给了小男孩。珍妮将小人西格收为自己保管，并由一位隐士照顾。齐格决定解放人造人，并在战斗中返回特里法斯。
当黑色和红色派系发生冲突时，大圣杯被运送到空中花园。弗兰肯斯坦的怪物和斯巴达克斯在与莫德雷德的战斗中死去。齐格保护阿斯托尔福免受莫德雷德的伤害，发现他可以暂时变身为齐格弗里德。莫德雷德斩首阿斯托尔福的主人塞莱尼克·艾斯科勒·千年，齐格成为阿斯托尔福的新主人。
在袭击空中花园时，达尔尼克与弗拉德融合，成为吸血鬼，但被士郎杀死。贞德和聚集的Servant发现士郎实际上是天草士郎时贞，是第三次圣杯战争中被爱因兹贝伦召唤的统治者级Servant。士郎希望利用圣杯的力量为人类带来永恒的幸福，让他们的灵魂在新的世界中实体化。除了莫德雷德之外，红色派系和阿维斯布隆也同意帮助他。阿维斯布隆分散了 Yggdmillennia 的注意力，而红派逃跑了，利用他的主人 Roche Frain Yggdmillennia 为他的宝具提供动力，但被齐格和莫德雷德杀死。
布莱克派与狮子狗、莫德雷德、齐格和珍妮结成联盟来阻止士郎。他们消灭了瑞卡和开膛手杰克，珍妮净化了后者的灵魂。珍妮爱上了齐格，认为这是蕾蒂西亚的感情，并幻想着齐格战死。Fiore Forvedge Yggdmillennia，黑人派系事实上的领袖，将她的魔法和头衔交给了她的兄弟 Caules，不愿意在必要时夺走生命。
黑人派系使用一队飞机攻击空中花园。应迦尔纳的要求，考尔斯将被俘的红色派主人们运送到安全的地方。在袭击中，喀戎、迦尔纳、阿塔兰忒、阿喀琉斯、狮子狗和莫德雷德死亡。珍妮面对莎士比亚，莎士比亚用西格死亡的幻象来嘲笑她。然后他介绍了被召唤为Saber的吉尔·德·莱斯（Gilles de Rais），以说服珍妮相信士郎的愿望。
大圣杯实现了士郎的愿望，并在他的命令下激活。齐格到达后，珍妮说服吉尔斯与他们站在一起，以赎回过去的罪过。珍妮和吉尔牺牲自己来阻止士郎，但莱蒂西亚幸免于难。在齐格弗里德和弗兰肯斯坦怪物的联合力量的帮助下，齐格能够击败士郎，塞米勒米斯通过毒吻使士郎无痛死亡。剩下的红仆很快就消失了。
战争的胜利者齐格和阿斯托尔福与圣杯的化身尤斯泰兹·利兹里奇·冯·爱因兹贝伦交谈，后者解释说士郎的愿望将会实现，但它将阻止人类进化。齐格请求他变成法夫纳，将圣杯运送到世界的另一面，在那里它的魔力将被抵消。战争结束后，阿斯托尔福出发去探索世界。不知过了多久，珍妮的灵魂与西格重聚，向他表达了自己的爱意，并开始了新的旅程。